Situé dans un terrain humide, mal drainé, avec de nombreux puits, à l'emplacement des 47-49, rue de Satory (aujourd'hui, 15, rue du Maréchal Joffre), il est rapidement entouré d'habitations nouvelles et devient vite insuffisant. 

Après l'arrêt du Parlement de Paris (1765) interdisant les inhumations dans l'enceinte des villes pour cause de salubrité publique, et plusieurs pétitions et mémoires d'habitants voisins, le Conseil du roi ordonne le 24 février 1769 sa translation dans un lieu plus éloigné sur son site actuel. Il s'agit de la première opération de ce genre en France et l'exemple versaillais sera suivi par plusieurs autres villes avant de se généraliser. 

Ce second cimetière est établi en 1770 sur un terrain de 180 perches pris sur le bois de Satory donné par le roi Louis XV à la paroisse Saint-Louis et situé à proximité de la rue des Rossignols (actuelle rue Monseigneur Gibier). En 1788, on procède au transfert des dernières sépultures de l'ancien cimetière.

En contradiction avec le décret du 23 prairial an XII (12 juin 1804), le cimetière Saint-Louis, comme celui de Notre-Dame, est longtemps resté sous l'administration de la Fabrique comme bien paroissial. Cette question de la propriété est source de nombreux différents avec la Ville jusqu'en 1843, malgré son incorporation au domaine communal en 1831.

Le cimetière est ensuite progressivement agrandi par la Ville en 1850, avec l'acquisition d'une parcelle du domaine de l’État sur le bois de Satory (78 ares). En 1864, l'achat d'une maison et dépendances de 1500 m² permet d'élargir le passage conduisant de la rue des Rossignols à l'entrée du cimetière, avant la construction en 1884 de la maison du conservateur. Dans l'impossibilité de l'agrandir de nouveau, enclavé entre la ligne de chemin de fer et les constructions voisines, il est exclusivement réservé en 1897 aux inhumations et concessions perpétuelles et temporaires. 

Entre 1979 et 1982, une importante opération de reprise des concessions perpétuelles abandonnées ou en état de ruine est mise en chantier, en lien avec la décision de construction d'un ossuaire pour accueillir les restes mortels. Elle concerne quelque 541 sépultures dont la liste nominative et la localisation par canton est établie. En amont, le maire André Damien, avait sollicité les Archives départementales des Yvelines (Conservation des antiquités et objets d'art) pour réaliser un inventaire des sépultures présentant un intérêt historique ou architectural.